第二次世界大戦中の1942年に情報調整局から改組設立された戦略情報局(オフィス・オブ・ストラテジック・サービス、OSS)がセントラル・インテリジェンス・グループ(CIG、中央情報グループ)及び政策調整局
(OPC)を経て1947年に成立した国家安全保障法により改組されて発足した。第二次世界大戦終了後にアレン・ダレスはドイツからテオドール・ゼーフェッケなど多数のナチス将校を招聘した。またCIAのソ連など東欧での情報収集と工作活動の本格化を図った。「ベノナ」も参照
1950年代から1960年代にかけては、社会主義・共産主義化しつつあったイラン・グアテマラ・コンゴ・キューバなどに対してクーデター・要人暗殺などを含んだ工作活動を積極的に展開した。
1999年4月26日にCIA長官を務めた経歴を持つ第41代アメリカ合衆国大統領ジョージ・H・W・ブッシュの功績を称えてCIAの旧本部と新本部からなる複合施設はジョージ・ブッシュ情報センター(英語版)と命名された[38]。
2001年よりジョージ・W・ブッシュ政権ではCIAは機能が発揮されていないという指摘もある。ブッシュ政権で権勢を振るうネオコンは、CIAからの情報を軽視しており(プレイム事件など)、アメリカ国防総省傘下の国家安全保障局(NSA)や国防情報局(DIA)を重視して、CIAはインテリジェンス・コミュニティーの主流派から外され、国家情報長官が設置され、副長官にはNSA長官だったマイケル・ヘイデンが就任した。こうした流れは、2010年頃まで続いた[39]。ブッシュ政権でCIA長官だったポーター・J・ゴスは、それまでの最上級幹部を全て辞めさせ、大統領の政策に異議を唱えることを禁じる命令を出した。これによって、CIAの職員は2005年までに総員の半数が5年以下の経験しか持たない組織になった[15]。一方で子ブッシュ政権下でもブラック・サイトでの拷問や無人攻撃機による暗殺などの秘密工作活動でCIAは暗躍した[40][41][42]。
2018年、ジーナ・ハスペルが初めての女性長官になる[43]。
組織
職員数 - 約20,000人(非正規職員や派遣職員、契約職員など雇用形態が曖昧なため、はっきりした数字は定まらない。)
諜報活動を行うチームは、情報収集管理担当官を中心とする、エージェント、工作員、分析官、警備担当、スタッフ・オペレーション・オフィサー、管理担当、その他職員らで構成されており、職員はそれぞれ専門の担当があり、全員が全てスパイという訳ではない。CIAに勤務する“職員”は“オフィサー”、工作員の募集職員のことを“エージェント”または“アセッツ”と呼称する。また、海外でのCIAの警備業務などを行うGRS(Global Response Staff)と呼ばれる業務委託された部署・職員も存在する。
ヒューミントに従事する。英語名はDirectorate of operations(作戦総局)。本部長はDeputy Director of CIA for operations(作戦担当副長官)で、略称はDDO,DO,DD/Oなどを用いている。 以前は計画本部(1951-73)、作戦本部(1973-2005)、国家秘密工作本部(2005-2015)と称されていた[44]。
情報収集管理担当官 (Collection Management Officer)
工作担当官 (Case Officer)
工作補佐担当官 (Staff Operations Officer)
準軍事工作担当官 (Paramilitary Operations Officer)
作戦本部