アメリカ合衆国の安全保障政策の決定に必要な諜報活動を行う。諜報活動のために膨大な予算を与えられているが、その用途などの詳細情報は明らかにされていない。また局員は諜報員だけでなく、特殊作戦、不正規戦、秘密作戦、非合法作戦等に従事する特別行動センター（SAC:Special Activities Center）という準軍事組織に所属するものもいる。

一般には以下のような活動があるといわれている。

アメリカ合衆国に友好的な政権樹立の援助

アメリカ合衆国に敵対する政権打倒の援助[8]

アメリカ合衆国に敵対する指導者の暗殺

外国軍隊への拷問指導 - 中南米など。

外国のジャーナリストのスパイ・協力者獲得

外国の保守政党の選挙に資金提供

外国の左派政党の弱体化

外国の与野党にアメリカ合衆国に友好的な政治家の育成

国内外でのスパイ養成

アメリカ軍の戦闘地域での情報収集 - ヒューミントの他、無人偵察機を使用したものを含む。

外国の政治・軍事・経済情報の収集

外国での情報操作

反政府組織などの援助・人材育成

インターネット上での諜報活動/謀略活動

クラッカー養成

（外国への）サイバー攻撃

アメリカ合衆国に敵対する指導者の暗殺に関しては、フォード大統領によって暗殺禁止の大統領令が出されたこともあるが、今では撤回され、パキスタン・イエメンなどで無人偵察機のプレデターでイスラーム主義テロ組織の指導者を暗殺している。

アメリカ軍が関与する戦闘地域へ潜入しての軍事的情報の収集に関しては、ベトナム・イラク・アフガニスタンなどでの戦争において、局員は現地へ潜入して敵性ゲリラ・民兵・テロリストの情報収集を行い、その拠点や隠処の攻撃時間・座標をアメリカ軍へ通知している。しかし不正確な情報であることもしばしばで、誤爆による多大な民間人の犠牲を招いている実情がある。

2001年の9・11テロの後は、コマンド部隊によるテロリストの逮捕・殺害計画を極秘に企画していた。アメリカ政府の元高官によると、この計画は1972年のミュンヘンオリンピック事件の後にイスラエル諜報特務庁（モサド）が実行した報復作戦に類似しているという[9]。

2006年5月に「テロリスト関係者若しくはそれらと接触した人物」をアメリカ入国の際に拉致し、国内法の及ばない地域（シリアやグァンタナモ米軍基地）の秘密収容所に、取調べを口実に収監していた事が判明して、アムネスティ・インターナショナルや母国政府が調査に乗り出す事態になっている。2006年9月、ジョージ・W・ブッシュ大統領は秘密施設の存在を認め、この秘密施設でのCIAによる取調べを「CIAプログラム」と表現した。オバマ大統領はグァンタナモ基地に対して厳しい姿勢で臨んだ。
情報活動・公的刊行物

CIAは秘密工作活動だけを行っている訳ではない。情報本部・国家情報評価室・NIO（National Intelligence Officer）などで情報評価活動をしていた。国家情報長官室（ODNI）が設立されるまで、CIAの情報評価は全ての基礎になっていた。特に軍部の意向に左右されない文官指導部への客観的な情報評価が期待されていた。

元々CIAは真珠湾攻撃で情報・評価活動が集約されず、大統領にまで多数の生の解読電文が評価無しでそのまま渡される上に、海軍と陸軍が別々に情報活動をするという弊害を是正するために生まれた（戦略情報局が立ち上げられたのは日本の直接攻撃を受けた後の1942年）。