1992年（平成4年）に松下政経塾の評議員の1人だった元熊本県知事の細川護煕の下で、小池百合子・前原誠司・山田宏・樽床伸二・中田宏らとともに、日本新党の結党に参加。翌1993年（平成5年）の第40回衆議院議員総選挙に旧千葉1区から立候補して、選挙区内で最も多くの票を得て初当選した。この総選挙では日本新党ほか新生党、新党さきがけが党勢を拡大して自由民主党を過半数割れに追い込み、8党派による連立政権が誕生するが、細川内閣・羽田内閣はともに短命に終わり、非自民・非共産連立政権は10ヶ月で幕を下ろした。直後に野党による新党（新進党）結成の機運が高まり、野田も1994年12月の結党に参加した。衆議院議員になった1993年（平成5年）夏、地元の千葉県に松下政経塾の地域政経塾である千葉政経塾を地元の有志たちと共に設立している[10]。

小選挙区比例代表並立制導入後初めて実施された1996年（平成8年）の第41回衆議院議員総選挙では千葉4区から新進党公認で立候補。同党は1つの例外を除き、各比例ブロックにつき1人しか重複立候補を認めない方針を取っていた。そのため得票数1位の自民党の田中昭一とわずか105票の差で落選した（これは2023年1月現在、衆議院選挙の小選挙区において3位の記録である。接戦選挙#国政選挙1人区を参照）。落選後に新進党を離党し、1998年（平成10年）に結成された民主党に入党した。

2000年（平成12年）の第42回衆議院議員総選挙では、民主党公認で千葉4区から立候補して当選し、国政に復帰。同年、民主党総務局長に就任した。翌2001年（平成13年）の民主党「次の内閣」でネクスト行政改革・規制改革担当大臣に就任する。

2002年（平成14年）9月の民主党代表選挙に際しては、菅直人・鳩山由紀夫の「鳩菅体制」に危機感を覚える前原誠司・松沢成文・河村たかしなどの中堅・若手議員で「第二期民主党をつくる有志の会」を結成した。代表選に前原と野田のどちらを擁立するかで調整が難航したが、中堅・若手議員を代表する形で野田の立候補に落ち着いた。鳩山代表の3選は阻止できず落選したが、選挙戦を通じて党内での知名度を高めた。その後、鳩山代表から政策調査会長就任を要請されるが、鳩山を支持するために代表選立候補を取り止めた中野寛成の幹事長就任を「論功行賞」と批判し、就任を固辞した。

12月に民主党国会対策委員長に（2003年〈平成15年〉11月まで）就任。2004年（平成16年）には「次の内閣」でネクスト財務大臣に就任（2005年〈平成17年〉9月まで）して、党の要職を歴任する。

2005年（平成17年）の第44回衆議院議員総選挙では千葉4区で自民党の藤田幹雄の猛追を受けるが、944票差で藤田を破って4選。なお、この選挙で千葉県内の小選挙区で当選した民主党議員は野田ただ1人であった。
堀江メール問題での失脚「堀江メール問題」も参照

2005年（平成17年）の総選挙で惨敗した民主党は敗北の責任を取って辞任した岡田克也代表の後任に前原誠司を選出して、野田は前原執行部で国会対策委員長に再任した。しかし、2006年（平成18年）2月に永田寿康が引き起こしたライブドア元社長の堀江貴文の総選挙立候補をめぐる堀江メール問題では、当初このメールの信憑性を疑わずに永田を擁護する対応をとったため国対委員長を引責辞任した（のちに前原も民主党代表を辞任）。なお、このメール問題について2008年（平成20年）に刊行された民主党秘書らによる『民主党10年史』（第一書林）では「普通の企業なら当然そなわっている危機管理と統治能力がなかった」、「党執行部の仲良しグループ化が生んだ情報囲い込み」が原因だったと指摘された。また、馬淵澄夫によれば、国対委員長を辞任した野田と神楽坂のバーで飲んだ際、野田は「いやー、いろいろあったけど墓場まで持っていくしかねぇな」と話したという[11]。

国対委員長辞任後は科学技術政策ワーキングチームの座長として宇宙の軍事利用の検討を行い、防衛目的の利用はできないという従来の政府解釈を転換し、非侵略での宇宙利用を容認する「宇宙条約」の締結を進める方針や「宇宙庁」の設置を主張した[12][13]。

2007年（平成19年）11月から2008年（平成20年）4月まで国土審議会委員を務めた[14][15]。

2008年（平成20年）8月に「本当の二大政党なら政策論争をしないと意味がない」と主張して、民主党代表選への立候補をあきらかにしたが、幹部の松本剛明に強く自制を求められるなどみずからのグループをまとめきれず[16]、さらに安住淳国対委員長代理（当時）からいわゆる偽メール問題の責任を挙げられ自省を迫られるなど[17]、推薦人（20人）確保のめどが立たず、立候補を断念。これにより、小沢一郎代表体制の継続が事実上決まった。野田の立候補断念に反発した馬淵澄夫は、グループを脱会した。

2009年（平成21年）5月の小沢代表辞任に伴う後継選挙では、岡田克也を支援した。岡田は鳩山由紀夫に敗北したが、岡田が鳩山代表のもとで幹事長に就任すると幹事長代理として執行部入りした。
鳩山内閣

2009年9月、鳩山由紀夫内閣が成立すると、当初は防衛大臣への就任が取り沙汰されたが、野田が著書で集団的自衛権の行使容認を主張するなどタカ派的な姿勢を示していたことから、連立を組む社民党の懸念により見送られ[18]、藤井裕久財務相の推挙により財務副大臣（予算担当[19]）に就任し[20]、消費増税派に転向する。2010年（平成22年）1月に藤井が健康上の問題を理由に辞任すると、当時は小沢一郎幹事長と敵対関係ではなかったため、後任候補の1人として名前が上がり[21]、藤井も野田を後任に推薦する意向だったが[22]、菅直人副総理が国家戦略担当大臣から横滑りする形で財務相に就任し、野田の財務相昇格案は見送られた。
菅直人内閣財務大臣在任時

2010年（平成22年）6月に鳩山が代表・首相辞任を表明して、6月8日に鳩山内閣は総辞職した。後継代表・首相には菅副総理兼財務相が就任して、菅直人内閣の財務相には野田が副大臣から昇格する形で就任した。初入閣での財務相就任は初めての例であり、戦後の大蔵大臣時代を含めても比較的異例である。

同年8月20日、為替動向について記者会見で「重大な関心をもって注意深くみていく」と述べる一方、為替介入についてはコメントを避けた[23]。9月8日、円高について衆院財務金融委員会での答弁で「明らかに一方的に偏っている」とし、「必要なときには為替介入をふくむ断固たる措置をとる」「産業の空洞化にもつながりかねないということで、強い懸念をもっている」と述べた[24]。