1964年（昭和39年）、池田は病気に伴い総理総裁の辞任を表明し、後継者に佐藤栄作を指名した。同年には大野伴睦が死去しており、翌1965年（昭和40年）7月には河野一郎が死去、病気療養していた池田も同年8月に死去、と相次いで佐藤のライバルであった党内実力者が減ることとなった。1966年（昭和41年）には黒い霧事件と呼ばれる不祥事が続出した為に自民党は批判にさらされ、1967年（昭和42年）の第31回総選挙では不利が予想されたが新左翼への反発から安定多数を確保した。佐藤内閣は「人事の佐藤[87]」と呼ばれた佐藤が自民党内を巧みに掌握し、総裁四選を果たす中、日韓基本条約の成立、公害対策の実施、沖縄返還などの政策を実現して1972年（昭和47年）7月まで7年8か月の長期政権を維持することとなった。

1960年代から、岸信介を中心に反共産主義の運動を通じて、統一教会（現・世界平和統一家庭連合）との関係を深めていった。詳細は「世界平和統一家庭連合と政界との関係」を参照

結党から1960年代の終わりまでの時期、自民党は毎回候補者を減らし、得票率も少しずつ減少させる守りの選挙だったものの全体として安定期だった。一方、新住民層が多い大都市やそのベッドタウンでは比較的弱く、左派・革新系の社会党や日本共産党と票の奪い合いが続いていた。しかし、社会党は離党者による民社党の結成や公明党・日本共産党の台頭で都市部の地盤を失い、それに比べると自民党は比較的地盤を守った。
保革伯仲と党内抗争

佐藤長期政権後に行われた1972年（昭和47年）の総裁選では党の実力者で、いわゆる三角大福と呼ばれた三木武夫、田中角栄、大平正芳、福田赳夫の四人が立候補し、日本列島改造論や日中国交正常化を掲げた田中が総理総裁に就任した。田中内閣は成立早々の1972年（昭和47年）9月には日中共同声明を発表した。この動きに対して、1973年（昭和48年）7月には派閥横断でタカ派の政策集団である青嵐会が結成され、青嵐会は日中国交正常化反対の立場を取って活動した。

田中内閣は日本列島改造論を基礎とした、高速道路建設や新幹線整備など公共事業費を増額した1973年度予算を編成した。しかし、同年10月にはオイルショック（第一次石油危機）が起こり、のちに狂乱物価と呼ばれたインフレーションが発生して日本経済は混乱状態に陥った。田中は同年11月にはライバルで均衡財政志向であった福田を蔵相に任命して対応に当たらせた。福田は予算の圧縮、金融引締めなどを本格的に行うようになり、田中内閣は需要喚起政策から需要抑制策政策へと政策転換をしていくようになった。1974年（昭和49年）には、日本は戦後初めて経済成長率がマイナスとなった[88]。1975年（昭和50年）には経済成長率はプラスとなったものの、この頃を境に、日本は高度経済成長時代から安定成長時代に移行していくようになった。

1974年（昭和49年）7月の第10回参院選では過半数の議席を維持したものの、与野党の議席数の差がわずかとなり、「保革伯仲（伯仲国会）」と呼ばれる時代となった[89]。同年12月には田中金脈問題で田中は総理総裁を辞任した。田中の後継総裁選は行われず、自由民主党副総裁の椎名悦三郎による指名（いわゆる椎名裁定）と両院議員総会の承認により三木武夫が総理総裁に就任した。三木は党の近代化や政治浄化、不況の克服を掲げた。

1976年（昭和51年）2月にはロッキード事件が発覚した。同年6月には党所属の河野洋平、山口敏夫ら6人の国会議員が離党し、「腐敗との決別」をキャッチフレーズとした新自由クラブを結成した。同年7月には東京地検特捜部が田中角栄を逮捕し、田中は自民党を離党した。総理大臣経験者の逮捕は党内外に衝撃を与えた。同年8月には田中は受託収賄罪と外為法違反容疑で起訴された。三木や法務大臣の稲葉修はロッキード事件解明に積極的な立場を取ったが党内は反発し、三木おろしの動きが強まった。党内の動きに対して三木は対抗し、反発する閣僚を罷免して衆議院を解散する構えを見せたが結局、任期満了まで解散しなかった。同年12月に行われた第34回総選挙で自民党は結党以来初めて過半数割れとなった。三木は選挙の責任を取り総理総裁を辞任した。なお、田中は離党しながらも最大派閥のオーナーとして強い影響力を保持していた[90]。

1976年（昭和51年）12月に福田赳夫が執行部による推挙と両院議員総会の承認により総理総裁に就任した。この際には福田が先に総理総裁を一期だけ務めた後、大平に交代することを示唆した大福密約があったとされる[91]。福田内閣は当初、内閣支持率は低かった[91] が、景気回復や外交で成果を上げていくようになった。また、伯仲国会という状況下ではあったが執行部が野党の一部に対して部分連合を呼びかけるなど協調的でもあり、それほど問題とならなかった。なお、自民党は1977年（昭和52年）に党員、党友参加による総裁選の導入を決めた。また、党友組織の自由国民会議も結成した。さらに派閥解消が唱えられ、各派閥は形だけではあるが解散した[92]。

自民党と統一教会系の国際勝共連合との協力関係は、1978年当時の福田赳夫内閣総理大臣が参議院予算委員会で公式に認めている。勝共連合から自民党へ多額の政治献金がなされていたこと、勝共連合からの借入金の存在が当時の自治省の資料より確認できる[93]。1980年代に世界基督教統一神霊協会の霊感商法が社会問題になったが、教団による選挙支援と議員による教団への賛同などの形で、党と教団の関係は保たれていった[94]。

1978年（昭和53年）の自民党総裁予備選挙に福田は大福密約を無視して立候補するも、田中派の支持に支えられた大平が勝利し、福田は本選進出を辞退し、大平が総理総裁に就任した。大平は、1979年（昭和54年）10月の第35回総選挙で一般消費税の導入を公約として掲げたが自民党は前回の衆議院議員総選挙に続いて過半数割れとなった。党内で大平の責任が追及されたものの大平は辞任要求には応じず、選挙後の首班の座を巡って福田と争いが起きて事実上の党内分裂状況に陥った。特別国会での首班指名選挙の投票の結果は僅差であったが大平が勝利した。同年11月の第2次大平内閣の発足で一旦、抗争は収まったがこの抗争は後に四十日抗争と呼ばれた。

1980年（昭和55年）5月16日、社会党が衆議院に大平内閣不信任決議案を提出した。自民党内で反主流派となっていた三木派や福田派などの議員69人は本会議を欠席して不信任決議案は可決され、史上初の衆参同日選挙となった。なお、この解散劇は予測に反したハプニング的な解散であることからハプニング解散と呼ばれた。総選挙が公示された5月30日に大平は心筋梗塞の発作を起こして入院し、選挙期間中の6月12日に急死した。6月22日に行われた衆参同日選挙の結果は大平が死去したものの自民党の勝利となり、衆参ともに過半数の議席を確保し安定多数を得た。大平の後継の総理総裁には大平派の鈴木善幸が就任し「和の政治」を掲げて党内融和と国内融和に尽力した。
保守回帰と二重権力構造

1980年代に入ると革新自治体も減少し、都市部を中心に自民党への回帰現象が起こった。