1985年、JICC出版局（現宝島社）に入社。当時パンク雑誌だった頃の『宝島』本誌編集部に入る。担当はみうらじゅん、デーモン小暮、坂東齢人、根本敬、三留まゆみなど。宝島では「バカの町山」で通っており、当時みうらじゅんが担当していた変読のコーナーにも、「町山智浩（バ カ）」との投稿も掲載されている。

1989年に『別冊宝島』に異動[2][注釈 1]。1989年12月、浅羽通明らを起用した『おたくの本』を企画編集。同書がベストセラーになったことや、同年の7月に宮崎勤事件が起きていたことなどが相まって「おたく」という言葉が一般に認知される。

『別冊宝島』ではほかに、『裸の自衛隊!』『いまどきの神サマ』『セックスというお仕事』などのベストセラーを企画編集。『裸の自衛隊!』では習志野第一空挺団と元フランス外人部隊脱走兵（毛利元貞）が指導することが売りの傭兵訓練に、大月隆寛と共に自ら参加している。

また、後の『映画秘宝』の流れにつながる『映画宝島』シリーズを企画、自ら取材執筆している。1991年、『映画宝島・異人たちのハリウッド』はハリウッドスターをエスニシティという視点から読み解いた研究書で、自ら父方の姓（柳）を名乗った。

1993年から1996年に宝島社から刊行された雑誌『宝島30』の初期に編集者として関わる。

1995年 宝島社の子会社・洋泉社に出向。『トンデモ本の世界』をベストセラーにして、と学会を売り出した。また『映画秘宝』シリーズを創刊した。

1996年、第3回みうらじゅん賞受賞。

1996年、『映画秘宝・底抜け超大作』に載った中原昌也の原稿の事実関係の間違いを、老舗の映画雑誌『キネマ旬報』の副編集長が「こんな映画いじめの本はダメだ」と批判した。これに激昂した町山はキネ旬編集部に乗り込み、シェービングクリームで作ったパイを副編集長にぶつけるという暴挙に出た。キネマ旬報は弁護士を通じて洋泉社に抗議文を送り、町山はキネマ旬報に謝罪するとともに依願退職し、アメリカの大学院で勉強し直したいという妻とともに渡米した。
渡米後

アメリカ合衆国では英語を学ぶとともに、シラキュースのコミュニティカレッジ、映画学校にも通う。現地の大学院進学後に就職した妻（ラキュース大学）卒の仕事の関係でカリフォルニア州モントレー、コロラド州ボルダーなどアメリカのあちこちを引っ越した後、1997年よりカリフォルニア州サンフランシスコ・ベイエリアに在住（ベイエリア内ではオークランドから2007年にバークレーに転居）。

その後、日本人のあまり知らないアメリカ映画の動向やアメリカの人気テレビ番組、B級文化、政治状況などを、『映画秘宝』『TVブロス』『サイゾー』『週刊現代』『週刊文春』など、日本の新聞・雑誌・ラジオ・テレビなどで紹介している。

2004年、アメリカで、友人の日本映画マニアパトリック・マシアスとの共著『Cruising the Anime City: An Otaku Guide to Neo Tokyo』を出版（英語）。

また、2004年にマイケル・ムーア監督が制作した、ブッシュ政権のイラク戦争政策を批判するドキュメンタリー作品『華氏911』を、「アメリカで暮らし、税金を払っている者」として支持し、自身のブログやさまざまなメディアで発言。

2005年、日本で配給会社がつかなかった映画『ホテル・ルワンダ』の日本公開を求めてラジオや雑誌で訴え、これに呼応して有志が署名運動を起こし、2006年1月に日本公開が実現した。同様の経緯で、2008年には『ホット・ファズ -俺たちスーパーポリスメン!-』が公開された。

TBSラジオの人気番組『ストリーム』『小島慶子 キラ☆キラ』『たまむすび』『こねくと』の4番組連続でレギュラーコラムニストを務めており、通常は電話やリモート出演だが、来日の機会には率先してスタジオ出演をする。

映画解説番組（配信コンテンツ）にWOWOWの「映画塾！」、ザ・シネマの「VIDEO SHOP UFO」があったが、いずれも明確な最終回を告知しないままフェードアウトする形で現在に至る。

2016年9月より、現地取材とともに映画と文化風習、歴史と、多岐にわたって解説する冠番組『町山智浩のアメリカの“いま”を知るTV』がBS朝日でスタート。こちらも2024年4月以降は次回放送日未定という最初期の特番のような形に戻っている（打ち切りではなく、放送予定が発表されている）。