糸島地方は『魏志』倭人伝の「伊都国」に比定され、古くから栄えた地として知られる[5][6]。律令時代においては高祖山北方に官道（対馬路）や主船司（大宰府機構の1つ、現在の周船寺付近）、南方に日向峠越ルートが立地し、怡土城はそれらを視野に入れた築城プランとされる[1][5][6]。また糸島地方では、他の古代山城として雷山中腹において雷山城（雷山神籠石、糸島市雷山・飯原）の築城も知られる[7]。この雷山城は文献に見えない古代山城（いわゆる神籠石系山城）であり、飛鳥時代頃の築城と推定されるが、怡土城の時期にも烽火として機能したとする説がある[7][8]。なお『続日本紀』文武天皇3年（699年）12月条に見えるが所在不明の古代山城である「稲積城」についても、糸島地方の可也山または火山に比定する説がある[7][9]。
古代

怡土城の築城後について、文献上では詳らかでない。終焉時期も詳らかでないが、第5望楼跡における発掘調査によれば、少なくとも9世紀初頭頃（平安時代前期）までは城として機能したと推定される[10][6]。高祖神社（糸島市高祖）

怡土城のある高祖山に関連する古代の施設としては、山腹に鎮座する高祖神社（糸島市高祖）が知られる。この神社は、『日本三代実録』元慶元年（877年）条[原 6]の「高礒比�盗_（高磯比�盗_）」に比定される国史見在社であるが[11]、このように古代山城と古代神社が重複する例は他にも知られる[注 1]。高祖山周辺ではその他にも、前述の周船寺（主船司）など古代に遡る遺称地が遺存する。

なお高祖山の南東方に位置する金武青木A遺跡（福岡市西区金武）では、「怡土城擬大領」・「専当其事」・「別六」銘の木簡が出土しており、これらは怡土城の長官クラスへの伝達木簡であったと推測される[12]。
中世

中世期には当地を治めた原田氏が怡土城を再利用して高祖城を築城した[6]。この高祖城の築城時期は詳らかでないが、古くは文和2年（1353年）と推定される古文書に「原田城」の記載が見え、その後の変遷を経て、天正15年（1587年）に豊臣秀吉の九州征伐により開城のち廃城している[13][10]。
近代以降

近代以降については次の通り。

1936年（昭和11年）、発掘調査（九州帝国大学（現在の九州大学））[2]。

1938年（昭和13年）8月8日、国の史跡に指定[4]。

1944年（昭和19年）6月5日、史跡範囲の追加指定[4]。

1970年（昭和45年）6月25日、梅雨前線豪雨により土塁の一部が崩れる[14]。

1972年（昭和47年）以降、発掘調査[2]。

2007年（平成19年）3月23日、史跡範囲の追加指定[4]。

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城は高祖山の西斜面一帯に構築され、城域は広大で、城域面積は約280ヘクタール（2.8平方キロメートル）を測る[6]。斜面にたすき状（城郭が山頂部から平地部におよぶ）に構築される点で大陸系の中国式山城の様式とされ[3]、鉢巻状（城郭が山の等高線に沿う）の朝鮮式山城とは性格を異にする。城内が容易に見通される構造であることから、攻撃的性格が強い城とも評価される[15]。
城壁土塁大門口付近。右上に高祖山。

城壁としては、高祖山西裾において土塁の構築が認められており、土塁線は南北約2キロメートルにおよぶ[6]。