その後、皇族が将軍として迎えられ、いわゆる「宮将軍」となったが、「得宗専制」と称される幕府の中では、得宗家の傀儡に過ぎなかったという見方が支配的である[19]。六代将軍宗尊親王は正室の密通事件が発生する中で謀反の嫌疑をかけられて京都に送還され[27]、七代将軍惟康親王は自身の地位を持明院統と大覚寺統による両統迭立問題に翻弄された形となり『増鏡』において「将軍宮こに流され」と表現されるように、ほぼ罪人扱いで京都に追放されている[19]。久明親王は理由は不明であるが33歳で辞任して京都に戻り、守邦親王は鎌倉幕府の滅亡とともに出家した[19]。
建武政権・室町時代の将軍室町幕府を創設した足利尊氏
（浄土寺所蔵の伝足利尊氏像、在職期間:延元3年 - 延文3年）

元弘の乱で鎌倉幕府を打倒した後醍醐天皇は、天皇公家の親政と国衙復活を目指したが、その時期に征夷大将軍に就任したのが護良親王、成良親王で、鎌倉時代後期の宮将軍以降は皇族が将軍であるのが常識だった[28]。だがその後、後醍醐の建武政権は恩賞や領地を巡り、武家との対立が勃発した。足利尊氏の叛旗で建武政権は瓦解し、尊氏は北朝を奉じて征夷大将軍に就任し京都に室町幕府を開くが、有力守護の細川氏・斯波氏・畠山氏などとの連立政権となり、公武政権の特色が増した。

だが、室町幕府3代将軍足利義満は公武両権力の頂点に立った。それ以降、征夷大将軍は武家の最高権威となった（ただし、実質的権力については、前将軍である室町殿や大御所が握っている場合もあり、必ずしも征夷大将軍が握っていたわけではない）。足利義満の王権簒奪で朝廷は統治権を失い、政治権力は史上最も低下した。将軍職を嫡男の足利義持へ譲ったのちも、権力は治天の位置を占めた義満に集中したままだった。

応永15年（1408年）5月、義満の急死後に将軍の権限が急速に回復し、細川管領と斯波義将ら宿老との連携の中、将軍権力と幕府機能が復活し、義満の政庁北山第も現・金閣を残し取り壊した[29]。以降に天皇と朝廷は揺り戻しや戦国大名の貴族化と猟官への接近による権威再建はあったが、統治権のない権威としての政府となり、幕府こそが日本全土を実質統治する政府となった[30]。

足利義教の代には頻繁に守護大名家の相続に介入して独裁的な権力を行使したが、その殺害と守護大名主導の叛乱鎮圧により再び将軍権力は低下した。義政の代には、守護大名間の武力抗争に対し、朝廷のように半ば超然と振舞う存在となった。その子の足利義尚は実権回復を図り六角氏討伐軍を自ら率いたが、中途で病死し果たせなかった。

南北朝時代には、南朝の北畠顕家が鎮守府将軍を鎮守府大将軍として名乗ることを認められているが、これは清華家の家格を有する北畠家にとっては、鎮守府将軍は明らかに卑職であることを顕家が嫌ったためである。
戦国時代の将軍

将軍足利義材は義尚の果たせなかった六角親征に成功したが、これで自信を高めたことで細川政元と対立し、畠山征伐として河内に出兵した留守にクーデターを起こされ将軍職を失った（明応の政変）。幕政は細川氏支配が確立し、また幕府と将軍の全国統治の権力は消滅して室町幕府は畿内を支配する地方政権となる。

武家に対する将軍の権威はある程度は残ったが、戦国大名が成立して、将軍は有力大名の意向には逆らいにくく、敵対すると大永元年（1521年）頃から出奔逃亡し京都に常にとどまれず「流れ公方」と嘲笑された[31]。将軍の守護補任権が断続的になり天皇の国司任命が復活し、官位の朝廷取次権限が行使できず直奏となり、将軍権力が縮小した[32]。

天文22年（1553年）、13代将軍の義輝は三好政権を成立させた三好長慶に反撃を試み、洛外の近江国朽木に追放され、5年後和睦し戻ったが、永禄8年5月（1565年6月）永禄の変で二条御所を軍勢で襲われ殺害され、将軍といえども不犯の存在ではなくなった。そのため、弟の足利義昭は織田信長の協力を得て、三好政権が擁立した14代将軍足利義栄が急死する中、奉じられ上洛し15代将軍となり、室町幕府を再建し畿内支配を復活させた。

だが、義昭は室町幕府創設時からの伝統の、武田信玄など他の有力大名との複数提携を目指したためやがて信長と対立、義昭は信長へ兵を挙げたが捕らえられ京都から追放された。室町幕府は官僚の奉公衆の伊勢氏など多くは明智光秀に引き継がれ実質消滅した。だが足利家の家職化した将軍を朝廷は積極的に解官せず[33]、その後の織豊政権は、征夷大将軍・幕府体制とは異なる政権樹立をしたので、義昭は豊臣政権の初めに辞官するまで将軍職だった。
江戸時代の将軍江戸城吹上で将軍が訴訟を審理する絵。