桑名市と四日市市を地盤としていた竹下派所属の山本幸雄の後継者として出馬をした。竹下登と財界との関係で繋がりが深かった父の岡田卓也を通じて打診、克也が「やってもいい」と意欲を見せたことで自由民主党竹下派の新人候補として出馬に至った[24]。1988年（昭和63年）7月に大臣官房総務課の企画調査官を務めたのを最後に通産省を退官した。36歳で中選挙区の三重1区から1990年（平成2年）の第39回衆議院議員総選挙に出馬した。滑り込みの4位であったが当選した。選挙結果である当選順位は、同じ自民党所属の北川正恭（三塚派所属で2位の110384票）と川崎二郎（宮沢派所属で3位の105183票）より得票数が少ない97290票で、自民党候補では最下位であった。中選挙区制度では他の自民党候補との競争や労組出身の伊藤忠治に勝てずに自分が選挙に強くない事を実感した。自民党離党後に新生党から出馬して、新党ブームで無党派層の支持を得た。1993年（平成5年）の第40回衆議院議員総選挙ではトップ当選をした。新進党と民主党で一貫して唱えた二大政党制を推進する小選挙区制が有利に働いて、強力な地盤が形成されて、三重3区で大差で連続当選している。

自民党時代は、当初経世会（竹下派）に所属していたが、東京佐川急便事件で竹下派が分裂すると羽田派（改革フォーラム21）に所属した。羽田孜、後藤田正晴、伊東正義らと共に政治改革を訴え、若手国会議員の代表格として頭角を現していく。

一連の政争を重ねる中で「一国の総理大臣が、金集めがうまいかどうかで決まる」（本人談）という当時の自民党の派閥政治を目の当たりにし、愕然とする。1993年（平成5年）、宮澤改造内閣不信任案に賛成して自民党を羽田派の議員ともに集団離党した。この際に「岡田に暴力をふられた」と叫んだ浜田幸一議員との乱闘があり、3年半の自民党生活に終止符を打った。

その後は、羽田孜や小沢一郎に従って新生党結党に参加した。翌年の1994年（平成6年）に新進党に合流した。1996年（平成8年）の第41回衆議院議員総選挙に敗北した後の新進党内の抗争激化を受けて、翌年の1997年（平成9年）に小沢一郎が新進党解党を宣言する。議員総会で「新進党解党を了承するように」と発言した小沢一郎に対して「新進党と書いてくださった有権者に対する裏切りだ」として岡田は解党に強く反対するが、決定は覆らなかった。以後、小沢とは民主党と自由党の合併（民由合併）まで袂を分かつこととなる。
民主党時代
野党時代2009年9月11日、民主党本部にて駐日アメリカ合衆国大使ジョン・ルース（左）と2009年9月21日、ウォルドルフ＝アストリアにてアメリカ合衆国国務長官ヒラリー・クリントン（右）と

新進党の解党後、国民の声、民政党を経て新民主党に参加する。政策調査会長代理に就任する。以後、衆議院安全保障委員長、政策調査会長、幹事長代理を歴任する。2002年（平成14年）の民主党代表選挙に立候補するが菅直人に敗れて、幹事長に就任する。

2004年（平成16年）、菅が年金未納問題で代表を辞任して、有力後継候補と目されていた小沢一郎も同様に国民年金未払が発覚して、代表選出馬を辞退する。この事態により、岡田が同年5月18日より代表を務めた。代表就任後、岡田自身も小沢と同じく任意加入時期の国民年金未払い問題を抱えていたことを明らかにし、任意加入時期なので未払いには当たらないとの考えを示した。

代表就任以降、「野党」ではなく「政権準備党」を名乗るなどして衆議院選挙での政権交代をアピールした。2004年（平成16年）7月11日の第20回参議院議員通常選挙では自民党を1議席上回る50議席を獲得した。

2004年（平成16年）9月13日の代表選挙で無投票再選を果たす。役員人事で幹事長に川端達夫、代表代行に藤井裕久を任命する。

2005年（平成17年）8月の郵政民営化問題を契機とする衆議院解散（郵政解散）で自民党が分裂選挙となったことから、当初は「政権獲得千載一遇のチャンス」などといわれたが、小泉劇場の前に民主党は埋没し、9月11日の総選挙では公示前勢力を64議席下回る113議席に終わり大敗をする。9月12日午前1時過ぎに記者会見し、代表を退くことを明らかにした[25]。

2006年（平成18年）9月、民主党の改造人事で民主党副代表に就任する。

2007年（平成19年）、政治改革推進本部長、衆議院予算委員会筆頭理事、党地球温暖化対策本部長に就任する。

2009年（平成21年）3月、小沢一郎の公設秘書が西松建設事件で逮捕され、5月に小沢が代表を辞任すると、党若手議員からの支持を受けて5月16日の代表選挙に出馬した。事前の世論調査では優位に立っていたが、対立候補の鳩山由紀夫に僅差で敗れる。翌17日、党幹事長に就任[26]。この間に、「岡田克也と西松建設が怪しい」との見出しで報道した『週刊朝日』[27] に対し、岡田は誤解を与える広告であるとして抗議した[28]。後日、『週刊朝日』側が誤りを認め謝罪した[29]。
鳩山政権内閣広報室より公表された肖像