1988年にウィスコンシン大学マディソン校の2人の3回生、ティム・ケック (Tim Keck) とクリストファー・ジョンソン (Christopher Johnson) が、『ジ・オニオン』を創刊した（当初はウィスコンシン州マディソンで発行されていた）。翌年、彼らは同紙をScott DikkersとPeter Haiseに20,000ドル以下（『ワシントン・ポスト』によれば16,000ドル[1]、「Business 2.0」の2003年の記事によれば売価19,000ドル[5]）で売却した。伝えられるところでは、『ジ・オニオン』という紙名を発案したのはクリス・ジョンソンのおじ、ウィリアム・ニルス・ジョンソン (Wm. Nels Johnson) である[6]。「いつもみんな『ジ・オニオン』の名の由来を聞きたがる」と、ショーン・ミルズ（英語版） (Sean Mills) 前社長は『ウィキニュース』（英語版）のインタビューに対して語っている、「最近、創刊者のひとりティム・ケックに尋ねたら、こう言っていた……おじが、自分とクリスがオニオン・サンドイッチを食べているのを見て『ジ・オニオン』にしようと決めたって。本当だよ。ふたりは本当に、玉葱を切っただけのをパンにのせて食べていたんだ」。チェト・クレム (Chet Clem) 前編集マネージャによれば、ふたりが創刊したころは食費にも事欠き、白いパンと玉葱でしのいでいたという[7]。
『ジ・オニオン』は最初、ごくわずかな都市と町で、特に有名大学でのみ人気を博した（たとえばウィスコンシン州マディソン、ミルウォーキー、ミネアポリス、シカゴ、コロラド州ボルダーなど）。当初は全ページの下2インチが切り取り式のクーポン券（マディソンの住人向けの廉価な学生食堂や「フォー・スター・ビデオ・ヘブン」ビデオショップなど）になっていた。
1996年のウェブサイト開設によって、全国的な展開への道が開けた。2000年、マス・マーケットへの参入により、『ジ・オニオン』はコメディ・セントラルから買収の打診を受けた。それは『ジ・オニオン』の風刺ブランドを他の形態のメディアにも広めようとの申し出であった。しかし2001年はじめ、同社は事務所をニューヨーク市に移転した。紙面はその後もときおりマディソンのことがらを扱っているが、近郊の町の名に置きかえたり、挿入写真を現地のランドマークに差し替えることで話の舞台を変えたりするようになった。2007年4月、『ジ・オニオン』は「ジ・オニオン・ニューズ・ネットワーク」(The Onion News Network) を開始、24時間テレビニュースをウェブ上の動画で配信している。
同紙の創刊者はいずれも、別のオルタナティブ週刊紙（英語版）を創刊した。ケックの『ザ・ストレンジャー（英語版）』（ワシントン州シアトル）と、ジョンソンの『ウィークリー・アリバイ（英語版）』（ニューメキシコ州アルバカーキ）である。
2009年1月、ジ・オニオンのショーン・ミルズ社長——ニューヨーク市でのオニオンの拡張と成長にたずさわった——は、突如、「新たな挑戦の時が来た」(“the time has come for a new challenge”) として退社した[8]。
2009年4月、ジ・オニオンはその「風刺タブロイド記事の24時間ケーブルテレビニュースへの配信が愉快、痛快で、往々にして現実のできごとと見紛うほどであった」功績により、ピーボディ賞を受賞した[9]。
2009年7月、複数の消息筋から、ジ・オニオンの大手メディア企業への売却の危機が迫っているとのうわさが流れ始めた[10]。さらに、売却は2009年7月20日月曜日に発表されるともうわさされた[11]。「売却」は、架空の元発行者T・ヘルマン・ツヴァイベルによって暴露された。彼は版権を中国の企業に売却したとし、その結果オニオンのウェブサイトと出版物は中国関係の記事や特集であふれ返った[12][13]。2009年7月22日水曜日、『ジ・オニオン』のジョー・ランダッソ (Joe Randazzo) 編集長は米国公共ラジオの「All Things Considered（英語版）」で真相を明かした。「たしかに、『ジ・オニオン』を買い取りたがっている中国のコングロマリットはたくさんあります」と彼は言った、「実は、われわれは米国の会社を買い戻しました」[14]。 『ジ・オニオン』の印刷版は、ウィスコンシン州マディソン、同州ミルウォーキー、ニューヨーク市、シカゴ、ミネアポリス＝セント・ポール
頒布