少年時代は本の虫でおとなしい性格であったが、なんらかのきっかけで向こう見ずで奔放な青年へ成長する。この「きっかけ」のくだりは『スター・トレック (2009年の映画)』のDVD特典のカットされたシーンで描かれている。ジェイムズは気弱な少年で、家出する兄ジョージ・サミュエル・カークを止められなかった上に、それを気にも留めない叔父からクラシックカーの洗車を命じられる。ふとふっきれたジェイムズは車に乗り込み暴走させ、歩く兄を通り越していき、冒頭のシーンへとつながる。

奔放な発想によって2254年には宇宙艦隊アカデミーに在籍中、決してクリアすることができない"コバヤシマル"テストをクリアした唯一の候補生となる。

2263年に30歳の若さで大佐に昇進、オーバーホールを終えたU.S.S.エンタープライズの船長として、5年間の深宇宙探査に赴く。（『スタートレック（邦題：宇宙大作戦）』）

2270年には提督（少将）に昇進し、宇宙艦隊司令部に所属。

2272年に地球に襲来した謎の物体「ヴィジャー」を迎え撃つため、新人のデッカー艦長に代わりU.S.S.エンタープライズの指揮を執る。（劇場版1作）

2285年にテラフォーミングプロジェクト「ジェネシス」の一件にて宇宙基地からU.S.S.エンタープライズを奪取し、自爆消失させる（劇場版2?3作）。同年、クジラ探査船の地球襲来事件により地球を滅亡から救うも、エンタープライズ奪取等の責任を問われ大佐に降格、U.S.S.エンタープライズNCC-1701-Aの艦長に就任。（劇場版4作）

2293年、衛星プラクシスの喪失によって破滅の危機に瀕したクリンゴン帝国と和平を結び、惑星連邦とクリンゴン帝国との同盟の礎を築く。（劇場版6作）

同年、招待されたU.S.S.エンタープライズNCC-1701-Bの処女遊覧航行中、難民輸送船を飲み込み破壊しようとする謎のエネルギーリボンに遭遇、難民船を救助し殉職する。78年後、エネルギーリボンからネクサスという異世界に囚われていたところをジャン＝リュック・ピカード艦長に発見されるが、ヴェリディアン星系の危機を救い再度殉職する。(劇場版7作：スタートレック ジェネレーションズ)

遺体は回収されており、2401年時点でデイストローム研究所にて保管されてプロジェクト・フェニックスによって再生が試みられている。
ケルヴィン・タイムライン

劇場版第11作『スター・トレック (2009年の映画)』の舞台となる平行宇宙での時間軸。2233年4月に父であるジョージ・カーク大尉が勤務するU.S.S.ケルヴィンの脱出ポッドの中で生まれる。その後アイオワにある叔父の農場で幼年期を過ごす。「天才的頭脳を持つ問題児」な青年に成長した彼は、宇宙艦隊のクリストファー・パイク船長にスカウトされ、宇宙艦隊アカデミーに進学する。その後パイク船長の後任としてU.S.S.エンタープライズの船長となる。艦隊に入った頃に時折見せていた反抗的な態度も時が経つにつれ減っていき、数年後には船長として申し分のない落ち着いた性格となっていた。
シャトナーバースウィリアム・シャトナー自身による続編小説シリーズにおいて『ジェネレーションズ』での死亡後、ロミュランとボーグによって復活、TNG、DS9、VOYのキャラを巻き込みながら活躍する事になる。このシリーズは通称シャトナーバースと呼ばれている。
オデッセイ


STAR TREK: The Ashes of Eden（未訳）

新宇宙大作戦 カーク艦長の帰還 (The Return)

新宇宙大作戦 サレックへの挽歌 (Avenger)

ミラー・ユニバース・トリロジー


新宇宙大作戦 鏡像世界からの侵略 (Spectre)

新宇宙大作戦 暗黒皇帝カーク (Dark Victory)

新宇宙大作戦 栄光のカーク艦長 (Preserver)

トータリティ


Captain's Peril

Captain's Blood

Captain's Glory

スタートレック:ストレンジ・ニュー・ワールド

2022年から配信されたドラマシリーズ『スタートレック:ストレンジ・ニュー・ワールド』では、カーク船長の前任クリストファー・パイクがエンタープライズ船長を勤める時期に、U.S.S.ファラガットに勤務する大尉であった。また、ロミュラン人が過去に飛んで歴史を改変した別時間軸では、惑星連邦は存在せずに地球連合の戦艦の艦長である。

シーズン1-10話、パイク船長が『宇宙大作戦』シーズン1-9話「宇宙基地SOS」時点でエンタープライズ船長を続けていた世界線にて、U.S.S.ファラガット船長としてカーク船長が登場。この時のカーク船長の手腕を見たパイク船長は、元の時間に戻った際に自身の後継として彼を気にかけるようになる。

本来の世界線上でのカークはシーズン2-6話に登場し、U.S.S.ファラガットの副長への昇進が内定している(宇宙艦隊史上最年少(2233年生まれの為、23~24歳)での副長への昇進と言及されている)。
ネーミング

ジェイムズJamesの愛称がジムJimであることから、スポック、マッコイら親友からはジムと呼ばれる。このため、キャラクター紹介でもジム・カークとされることがある。

初登場となるパイロットフィルム"Where No Man Has Gone Before"（「光るめだま」）では、ミドルネームのイニシャルは「R」とされていた。

本放送では「ジェームズ・T・カーク」とされ、ミドルネームについては言及はされていなかったが、1974年のアニメシリーズ第16話"Bem"（「分解宇宙人ベム」）で初めて「T」が「タイベリアス」の略とされた。これが映画第1作の小説版でも踏襲されたため[注釈 1]、事実上の標準的設定とされ[注釈 2]、追随する多くの小説やファン・フィクションなどでもそのように扱われていった（小説版での表記は「ティベリウス」）。