その後もインディーズ作品やショートフィルムを中心に多数の作品へ出演を続け、2014年に『インヒアレント・ヴァイス』でシャスタ・フェイ・ヘップワース役を演じてブレイク。助演女優として複数の賞にノミネートされ、一躍有名となるが[23]、キャリア開始から長い時間を経ていたため、本人はこの飛躍がなければ俳優としての生き方を断念する心づもりもあったと話している[18]。

近年は、2016年からの「ファンタスティック・ビースト」シリーズや2017年の『エイリアン: コヴェナント』など世界規模のフランチャイズ作品に続けて参加する一方、2018年の『Mid90s』や『夫の秘密／ポイズン：あるスキャンダルの秘密（State Like Sleep）』などのインディーズ映画にも複数出演している。
舞台

2000年代初期からの下積み時代を経て、2007年にニューヨークにあるフリー・シアター（Flea Theater）の舞台『Los Angeles』で主演デビュー[24]。同作品の監督アダム・ラップ（Adam Rapp）は、2006年の『Orchids』を見てウォーターストンを抜擢したという[19]。

2010年のコメディ作品『Bachelorette』、2011 - 2012年の『The Cherry Orchard』のリバイバル上演など複数のオフ・ブロードウェイ作品に出演するとともに、演劇関係のワークショップ[25]やイベント[26]にも名前が見られる。
リーディング公演／ナレーション

2007年、ニューヨークにある劇場アルス・ノヴァ（Ars Nova）で開催された公演会において『The Jesus Year』の読み手を担当した[27]。また、『ラファムズ・クォータリー（Lapham’s Quarterly）』誌が主催するリーディング公演会にパフォーマーとして複数回参加し[28]、2013年には世界的な文学祭であるペン・ワールド・ヴォイス・フェスティバル（PEN World Voices Festival）中の企画で『ジェーン・エア』の朗読を担当した[29]。

このほか、オーディオブックのナレーターやビデオゲームのCVにも取り組んでいる。
広告モデル

2009年、ブルーミングデールズによるファッションイベント「Girls’ Night Out」にモデル兼役者として出演[30]。また、2010年から2014年頃まで、大学時代の友人[31]であるダフネ・ジャヴィッチ（Daphne Javitch）によるランジェリーブランド「TEN」[32]の広告モデルを務めていた[33]。

近年では、スコット・スタンバーグ（Scott Sternberg）が設立したオリジナルブランド「Entireworld」[34]のサポーターとして、2018年6月から8月にかけて公開された複数の広告動画に出演した[35]。
そのほかの主な活動

2015年、弟グレアムが監督・脚本を担当し、義兄ルイス・キャンセルミ（Louis Cancelmi）が主演するショートフィルム『And It Was Good』のプロデューサーを務めた[36]。

2015年4月、父サムとともに海洋自然保護団体Oceanaのイベント、ニューヨーク・シティ・ガラを主催した[37]。

2020年3月、ロックダウン下のロンドンにおいて、非営利のボランティア・プラットフォーム「SpareHand」を設立[38]。ウォーターストン本人もボランティア活動に複数回参加し、Instagramの個人アカウントを通してその活動の様子を伝えるとともに、チャリティーへの呼びかけなども行っている[39]。

私生活

2000年代後半から2010年代前半にかけて、劇作家・舞台監督のアダム・ラップと交際し[6]、同棲・婚約[40][41]していたことが知られる。ラップの監督作のうち、2011年の3部作『The Hallway Trilogy』はウォーターストンに捧げられた作品である[42]。

2018年11月に第1子の妊娠を明かし[43]、2019年の早い段階で息子が生まれている[44]。