ウェブサイト上のコミュニティでもある各プロジェクトと、ローカル・チャプターの間には法的には関係がない。ローカル・チャプターは企業・学校・他の社会団体と現地ユーザとの連携を図ると共に、また独自の資産をもち、財団の活動の支援を行う。ローカル・チャプターはそれぞれ独自の会計をもち、ローカル・チャプターへの寄付はウィキメディア財団の直接の収入とはならない。一方でローカル・チャプターが取得した財産がウィキメディア財団の活動の支援のために利用されることがある。代表的な例として、ドイツ・チャプターからのウィキマニア2005（後述）への寄付、ドイツ・チャプターの保有する計算機資源の提供 (toolserver) などがある。

2022年1月時点で運営中であるローカル・チャプターは38箇所になるが[16]、日本ではまだ設立はおろか、準備中ですらない。日本のローカル・チャプターの設立に関する議論は、メタ・ウィキ[17]の Wikimedia Japan のページにある[18]。

それぞれのチャプターの設立年次および法人格等についてはメタ・ウィキのウィキメディア国・地域別協会にある[16]。
テーマ別組織

テーマ別組織は特定分野のテーマに沿って設立された財団からは独立した非営利団体である[19]。2022年1月時点では カタールニャ語話者による「アミカル・ ウィキメディア」[20]と医学文献へのアクセスをより広める「ウィキプロジェクト医療」[21]の2組織が運営されている[22]。
利用者グループ

国別・地域別協会やテーマ別組織と違い設立には法人格を求めておらず、条件を満たした最低3名の利用者から始められるグループである[23]。認定を受ければ財団が権利を有する商標の名称やロゴをグループ用にアレンジしたものを使用できるが、公式に行動規範や知的財産権に対する扱いなどを取り決めた契約書に同意する必要がある[23]。2022年1月時点で136グループが認証されている[23]。

以上の3つのグループを総称して提携団体と呼ばれている[24]。
職員

ウィキメディア財団はカリフォルニア州サンフランシスコ（2008年1月まではフロリダ州セントピータースバーグ）に事務所を置く[25]。

最初の有給職員は2005年に採用され、この年、3人の職員が雇われた（ブライアン・ヴィバー、ダニー・ウール、サーバ担当の非常勤職員1名）。以後、業容の拡大に伴い、順次職員を採用している。2008年当時は約10名の常勤職員がこの事務所で働いており、またサーバの管理等に数人の契約職員を雇用していた。国外にいる職員はフルタイム契約・パートタイム契約を問わず、すべて契約職員であった[26]。また2007年より、インターンが管理部門の業務を補助していた。現在の組織は Wikimedia Foundation departments を参照されたい。
歴代の事務長

スー・ガードナー　2007年 - 2014年

ライラ・トレティコフ　2014年 - 2016年

キャサリン・メイハー（英語版）　2016年 - 2021年[27]

マリアナ・イスカンデル (Maryana Iskander) [28]　2022年 - [29][30]

歴史サン・フランシスコ事務所の一隅 (2008年)

ウィキペディアを初めとするプロジェクトは、当初ジミー・ウェールズの個人プロジェクトとして開始された。諸プロジェクトのサーバ、ドメイン名およびデータは、ジミー・ウェールズが当時、最高経営責任者であったインターネット会社 Bomis によって所有されてきた[3]。2003年6月にウェールズがウィキメディア財団の設立を発表すると同時に、これらの所有権は財団に寄付された[3]。

財団設立後も、プロジェクトの消費電力やネットワーク費用は、Bomisの寄付によって賄われてきた。非営利団体の設立によって、寄付金や米国連邦政府からの研究資金などを獲得しやすくすることで、これらのプロジェクトの安定した発展が保証されるとの見方が大勢を占めた。財団設立後、2004年から2005年初頭には他の団体からの寄付や助成の申し出があり、2005年3月現在、Bomis の寄付は、プロジェクトの使用する全帯域の2/3に相当する。

当初、財団の定款では理事会の定員は5人とされ、うち2人がユーザ代表であるとされた（2019年現在では定員10名）。しかしほぼ1年間ユーザ代表理事は置かれず、その間、財団のガバナンスのあり方、理事会などについての詳細が関連プロジェクトのメンバーによって議論された。2004年6月、最初のユーザ代表理事が選ばれた。このときの任期は1年であったが、のち2005年にはユーザ代表理事の任期は2年に延長された。

財団の活動をより強化し、また財団運営へのユーザの参加を促すことがしばしば課題として指摘される。これに対し、地方支部理事の財団理事会へのオブザーバーとしての招聘、および各種テクノロジー、法務、広報などの分野にユーザから選ばれた委員をおくなどの措置が2005年に取られた。また2006年には、これら委員が個人で分掌していた仕事をさらに効率的にすすめるべく、ユーザーからなる委員会がいくつかの分野に設置された。

委員会はすべて理事会決議によって設置され、設置と同時に委員長を含む原初構成員が指名される。構成員には、議決権をもつメンバーと議決権をもたないアドバイザーの二種があり、理事、地方支部理事、一般ユーザ、外部のエキスパートなどが構成員となりうる。構成員は理事の指名または委員会メンバーからの推薦および承認によって決定される。

ただしこのような委員職や委員会の設置は、その職にない一般ユーザが自分の裁量で行動することをさまたげるものではない。ユーザの裁量による行動は、サイト上のコンテンツ制作にとどまらず、外部資金の獲得や、企業との提携などにも及んでいる。財団は法的な権利を保持しつつ、ユーザの自主的な活動を積極的に奨励している。したがって、ユーザーはアグレッシブに参加でき、その点においてユーザー主導の立体的な辞典の構築が可能である。ただ、この点については逆にデメリットであるという指摘もあることを見落とすべきではないだろう。

なお、2007年10月9日には、財団の本部をフロリダ州セントピーターズバーグからカリフォルニア州サンフランシスコのテクノロジーハブへ移転することが発表され[25]、2008年1月末に移転を実施した。財団は、サンフランシスコへ移転する理由として、アメリカのハイテクの中心地であること、展開しているプロジェクトに関連した優秀な人材やサポートを確保できること、地理的にアジアでの事業パートナー候補との結び付きを深めることができること、などを挙げている[31]。
交流の支援

ウィキメディア財団の事業のなかには、ユーザ同士の交流の促進も含まれる。ウィキメディア財団は、2005年以降、毎年国際会議・通称ウィキマニアを開催している[32][33]。開催地は次の通り。

2005年8月 ドイツ・フランクフルト・アム・マイン

2006年8月 アメリカ合衆国・ケンブリッジ

2007年8月 台湾（中華民国）・台北市

2008年7月 エジプト・アレクサンドリア

2009年8月 アルゼンチン・ブエノスアイレス

2010年7月 ポーランド・グダニスク

2011年8月 イスラエル・ハイファ[34]

2012年7月 アメリカ合衆国・ワシントンD.C.[35]