ヒューミントに従事する。英語名はDirectorate of operations（作戦総局）。本部長はDeputy Director of CIA for operations（作戦担当副長官）で、略称はDDO,DO,DD/Oなどを用いている。 以前は計画本部（1951-73）、作戦本部（1973-2005）、国家秘密工作本部（2005-2015）と称されていた[44]。 黎明期にはOSO（戦略作戦局、Office of Strategic Operations、情報収集担当）、OPC（政策調整局、Office of Policy Coodination、秘密工作担当）に分かれていた。 情報の評価・分析・情報資料の作成に従事する。 技術的情報収集手段の研究・開発に従事する。 総務、人事、訓練、要人警護、施設警戒に従事する。 現在の組織構造 2005年4月21日まで（ボーダー・J・ゴスの任期中）は長官はCIAだけでなく、アメリカのインテリジェンス・コミュニティーの統括役でもあったため、「局」(Agency)が入らない「中央情報長官」（DCI：Director of Central Intelligence）と呼ばれていた。2005年4月21日以降はCIAのみを統括する「中央情報局長官」（D/CIA：Director of the Central Intelligence Agency）となり、インテリジェンス・コミュニティーは国家情報長官が統括している。 これは2004年の情報改革及びテロ予防法により国家安全保障法が改正されたことを受けた措置である。2005年まで副長官も中央情報副長官（DDCI）がおり、通常は中将が任命された（もっともCIA本部ワシントンDCで勤務するが）。CIAにおいては、工作本部や情報本部のトップが次官として扱われる。例えば工作担当次官はDDO、情報担当次官はDDIなどがあり、CIA全体の副長官（Deputy Director）も別に存在する。 なお、CIAの日々の業務は中央情報局エグゼクティブ・ディレクター（Exective Director of the Central Intelligence Agency（ED/CIA））が総括することとなっている（2004年4月時点での組織図では、CIA長官の次官として中央情報副長官、中央情報局長官の次官としてED/CIAが記載されている）。 代氏名任期大統領
情報収集管理担当官 (Collection Management Officer)
工作担当官 (Case Officer)
工作補佐担当官 (Staff Operations Officer)
準軍事工作担当官 (Paramilitary Operations Officer)
作戦本部
核拡散部
対テロ・センター
防諜センター
麻薬対策センター
CIS部
欧州部
中近東・南アジア部
東アジア部
アフリカ・中南米部
技術支援部
情報本部
CIS分析部
欧州分析部
近東・南アジア分析部
東アジア分析部
アフリカ・中南米分析部
兵器科学研究部
グローバル問題部
情報資源部
外国指導者分析部
科学技術本部
技術システム研究・開発部
傍受部
技術保障部
国外ラジオ放送部 (FBIS)
行政本部
人事部
要員訓練部
警備部
会計部
情報保管・検索部
コンピュータ機材部
通信部
法務部
監察部
会計監査部
秘書部
会計計画部
CIA史編纂部
暗号書簡部
公表検討会議
分析総局
運営総局
科学技術総局
デジタルイノベーション総局
サポート総局
CIA長官詳細は「中央情報局長官」および「アメリカ合衆国中央情報長官」を参照
歴代CIA長官
1シドニー・W・ソワーズ海軍少将1946年1月23日 - 1946年6月10日ハリー・S・トルーマン
2ホイト・ヴァンデンバーグ空軍中将1946年6月10日 - 1947年5月1日
3ロスコー・H・ヒレンケッター海軍少将1947年5月1日 - 1950年10月7日
4ウォルター・ベデル・スミス陸軍中将1950年10月7日 - 1953年2月9日ハリー・トルーマン
ドワイト・D・アイゼンハワー
5アレン・ウェルシュ・ダレス1953年2月26日 - 1961年11月29日ドワイト・D・アイゼンハワー
ジョン・F・ケネディ
6ジョン・マコーン1961年11月29日 - 1965年4月28日ジョン・F・ケネディ
リンドン・ジョンソン
7ウィリアム・F・レイボーン退役海軍中将1965年4月28日 - 1966年6月30日リンドン・ジョンソン
8リチャード・ヘルムズ
リチャード・ニクソン
9ジェームズ・R・シュレシンジャー1973年2月2日 - 1973年7月2日リチャード・ニクソン
10ウィリアム・コルビー
ジェラルド・R・フォード
11ジョージ・H・W・ブッシュ1976年1月30日 - 1977年1月20日ジェラルド・フォード
ジミー・カーター
12スタンズフィールド・ターナー退役海軍大将1977年3月9日 - 1981年1月20日ジミー・カーター
ロナルド・レーガン
13ウィリアム・J・ケーシー
14ウィリアム・H・ウェブスター1987年5月26日 - 1991年8月31日ロナルド・レーガン
ジョージ・H・W・ブッシュ
15ロバート・M・ゲイツ1991年11月6日 - 1993年1月20日ジョージ・H・W・ブッシュ
ビル・クリントン
16R・ジェームズ・ウルジー1993年2月5日 - 1995年1月10日ビル・クリントン
17ジョン・M・ドイッチ1995年5月10日 - 1996年12月15日
18ジョージ・J・テネット1997年7月11日 - 2004年7月11日
（2004年6月3日に辞任）ビル・クリントン
ジョージ・W・ブッシュ
-ジョン・E・マクラフリン（代行）2004年7月11日 - 2004年9月24日ジョージ・W・ブッシュ
19ポーター・J・ゴス2004年9月24日 - 2006年5月5日
20マイケル・ヘイデン2006年5月5日 - 2009年1月20日ジョージ・W・ブッシュ
バラク・オバマ
21レオン・パネッタ2009年1月20日 - 2011年6月30日バラク・オバマ
22デヴィッド・ペトレイアス退役陸軍大将2011年9月6日 - 2012年11月9日