奈良時代に入った後、文武天皇も皇位継承者である首皇子（後の聖武天皇）が成人する前に没したため、元明天皇と元正天皇の2人の女帝が後継した。聖武天皇は、皇位継承すべき男子を残せず、女性の孝謙天皇が後を継いだ。その後、藤原仲麻呂の強い推挙により天武の孫の淳仁天皇が立ったが、藤原仲麻呂の乱に連座して淳仁は廃帝となり、孝謙が再度即位して称徳天皇となった。この間、他の皇族が皇位を狙ったがその都度謀叛と見なされ、適当な皇位継承者は不在となってしまった。そのため、仏教に深く帰依していた称徳は僧道鏡を皇位に付けることを企図した（異説あり）が失敗し、後継を決めないまま称徳は没し、天武皇統が断絶することとなった。天武から称徳に至るまでの皇位継承のルールは（承継すべき者が未成人などの場合には女帝が中継することもあったが）、原則として直系承継であった。このルールは、激しい皇位承継紛争を未然に防止して天智皇統の復活を阻止しようとした代わりに、承継候補者を限定してしまったため、却って皇統の断絶（結果的には天智皇統の復活）という結果を招くこととなった。
称徳崩御による皇統断絶の危機に際して大臣らは協議を行い、その結果、天智の孫に当たる年配の光仁天皇が皇位承継することとなった。この事例は、臣下の協議による皇位継承の先例となった。また、この時には2つの点で継体天皇の先例が強く意識されていたようである。一つは必ず皇胤である事、もう一つは先代の天皇との婚姻関係を有する（光仁は称徳の異母妹の夫）ことであった。光仁は天武系断絶を教訓として息子の桓武天皇を後継とし、その弟の早良親王を桓武の皇太弟とした。これにより、天智・天武以来の直系皇位継承は放棄され、大兄制が（一時的とは言え）事実上復活したと見ることも可能である。だが、早良親王は謀叛の疑い（藤原種継暗殺事件）によりこれを廃し、早良は怒りもあらわに絶食死を遂げる事になる。この壮絶な早良の死はその後の桓武を苦しめ、崇道天皇の号が贈られたが、桓武に始まる平安朝は長く早良の怨霊に恐れ苦しむこととなる。桓武は多くの皇子をもうけた。桓武の後は、桓武長子の平城天皇が皇位継承し、その遺志に従う形で病弱であった平城の次にはその弟の神野親王（後の嵯峨天皇）が皇太弟に立った。これに不満を抱いた平城は大兄である自分の直系に皇位継承することを企図して、一旦、嵯峨へ譲位して自身の子、高岳親王を皇太子とした。この措置に今度は嵯峨は反発し、平城と嵯峨の武力衝突が起こり嵯峨が勝利した（薬子の変）。これによって平城の直系は皇位の可能性がなくなったものの、嵯峨は内外の批判を恐れて自分の実子を擁立する事に躊躇して弟の大伴親王（後の淳和天皇）を皇太弟とした。嵯峨と皇位継承紛争を防ぐために、それぞれの直系を互いに皇位につける迭立（てつりつ）を採用することとし、実際、嵯峨−淳和−仁明天皇（嵯峨の子）と皇位継承され、仁明の次も恒貞親王（淳和の子、母は嵯峨の皇女）が皇太子に立てられていた。これに対して淳和は却って紛争の原因となる事を危惧を抱いており、嵯峨に仁明の次にはその皇子を立てるべきであると忠告したものの受け入れられなかった。しかし、淳和・嵯峨両上皇の相次ぐ崩御の直後、恒貞を廃太子（皇太子を廃すること）とする事件（承和の変）が起こり、皇位継承は嵯峨−仁明の系統に統一されることとなった。この事件は皇統統一を狙った仁明が、藤原北家の協力を得て起こしたとする説もある。かくして光仁以来の天智系皇統が天武系皇統を教訓にして取り入れた兄弟継承の相続（大兄制の実質復活）は、藤原種継暗殺事件から承和の変に至る皇位継承を巡る内紛の連鎖の招来に終わった。
仁明の後、文徳天皇−清和天皇−陽成天皇と直系による皇位継承がほぼ順調に行われたが、陽成が内裏で重大事件（誤って殺人を犯したとする説が有力）を起こし退位に追い込まれてしまい、再び直系継承の下で皇統断絶の危機が訪れることになった。このときは、有力候補がおらず、廃太子となった恒貞親王や嵯峨の子である源融らが候補となったが、最終的には称徳崩御時の先例をとって、仁明の子で年配の光孝天皇が即位して皇位を継いだ。ただ、光孝はあくまで中継ぎとの立場をとり、自身の皇子を全て臣籍降下させていたが、死去直前になっても後継者を立てていなかったため、緊急措置として急遽、光孝の子の源定省が立太子され宇多天皇となった。一度臣籍に下った者が皇位につくのは、日本の皇位継承史の中でも極めて異例であるが天皇の子の身分の決定は天皇の専権事項である（臣籍に降ろした実子を皇族に戻す事も許される）として押し切ったのである。しかし、宇多とその子の醍醐天皇は積極的な政治を展開し、天皇親政の理想型を築いた。
文徳天皇の頃から藤原北家が天皇の外戚として摂政・関白につく摂関政治がある程度形成されていたが、醍醐の子である朱雀天皇・村上天皇兄弟の頃に、摂関政治が確立することとなる。摂関家内部に複数の摂関候補者が登場することとなり、それぞれの候補者が別個に天皇に娘を入内させて子をもうけたため、皇位継承は摂関家のパワーバランスに左右されることとなった。以上のような状況から、皇位継承候補者も複数存在することとなり、再び皇統の分裂−迭立−が見られるようになった。しかし、藤原道長が摂関家を統一したことに伴い、皇統も統一されることになる。その後も迭立への動きは見られたが、王朝内部に皇統を統一する意思が働き続けた。
上記のような皇統統一の流れの中で後三条天皇が即位した。後三条は、皇統統一をより強固なものとするため、生前に直系男子へ譲位し上皇として政務に当たることを目論んでいた。後三条はその実現の前に没したが、その直系男子の白河天皇は後三条の遺志を継いで、上皇となって事実上の国王（治天の君）として政務に当たる院政を開始した。上皇が国王の座につくことにより、天皇がそれまでの皇太子的立場となったため、皇太子の空位が常態化した。いずれにせよ、皇統の安定化が院政の主要な目的の一つであった。平安末期になると、鳥羽上皇の後継をめぐって崇徳天皇、近衛天皇、後白河天皇の兄弟間による皇位承継紛争が保元の乱・平治の乱という武力衝突により解決されることとなった。最終の勝利者は後白河であったが、両乱を通じて武士を利用したため、その後の武士の台頭を許すこととなった。
後白河の後、皇位継承者は非常に多くの系統に分かれたが、後白河が院＝治天の君として君臨し続け、むしろ皇統は安定していたといえる。後白河は平氏・源氏など武士勢力の勃興に対して、王権の維持を図ろうとしたが、結局、王権の一部を鎌倉幕府へ委譲することとなる。後白河の正当な後継者は後鳥羽天皇であり、皇統は後鳥羽の系統に統一され、後白河の死後、後鳥羽は院政を開始した。後鳥羽は鎌倉幕府に移った東国統治権を奪還するべく承久の乱を起こしたが、王朝が幕府に破れるという事態を招いた。この結果、幕府によって後鳥羽院政と後鳥羽系統の皇統は全て廃されたが、皇位継承すべき者が不在という事態に至った。当時、皇位承継するにはその父が院でなければならないという慣例ができており、やむなく皇位についたことのない守貞親王が後高倉院として治天の地位について院政を開始し、その子が後堀河天皇として即位することとなった。