任命対象の資格要件や副長官相互間の職務分担は法令上は明確には規定されていないが、慣例により政治家（国会議員）から政務担当として2人が、主に事務次官経験者等退職済みキャリア官僚から事務担当として1人が、それぞれ任命される。
政務担当の副長官は副大臣待遇（中央省庁改編前は政務次官待遇）であり、当選回数が少なく首相派閥から首相に近い政治家が任命される事例が多い。閣僚経験者が任命されることもある。
事務担当の副長官は主に旧内務省系官庁（警察庁、旧自治省、旧厚生省）の事務次官経験者等から任命されるのが慣例となっている。
来歴
1947年（昭和22年）5月3日 - 日本国憲法の施行に伴い、それまでの内閣副書記官長を廃して内閣官房次長（定数1人）が設置される。内閣法でなく「内閣官房及び法制局職員等設置制（昭和22年政令第2号）」で定められたいわゆる「政令職」。
1947年（昭和22年）6月17日 - 内閣官房及び法制局職員等設置制の改正により、定数が2人となる。
1949年（昭和24年）6月1日 - 内閣官房職員設置制の廃止と内閣法の一部改正により、政令職の内閣官房次長を廃して法定職の内閣官房副長官（定数2人）が設置される。
1984年（昭和59年）7月1日 - 総務庁の設置に伴い、内閣官房に加えて総理府（大臣庁等を除く）の総括整理の補佐をも担当することとなる。
1998年（平成10年）7月1日 - 内閣法の一部改正により、定数が2人（政務担当、事務担当1人ずつ）から3人（政務担当2人、事務担当1人）に増員される。政務担当の登用は原則として衆議院議員と参議院議員から1人ずつ。なお、実際に初めて3人任命されたのは同月31日。
2001年（平成13年）1月6日 - 内閣法の一部改正により、いわゆる認証官となり、その任免が天皇から認証されることとなる。中央省庁再編に伴い、総理府に引き続き内閣府（大臣庁等を除く）の総括整理の補佐を担当することとなる。
一覧
詳細は歴代の内閣官房副長官を参照
内閣内閣官房副長官就任日
竹下小沢一郎 自由民主党 石原信雄昭和62年11月6日-
宇野牧野隆守 自由民主党 〃平成元年6月3日-
海部志賀節 自由民主党
藤本孝雄 自由民主党
大島理森 自由民主党 〃
〃
〃平成元年8月10日-
平成元年8月25日-
平成2年2月28日-
宮澤近藤元次 自由民主党〃平成3年11月5日-
細川鳩山由紀夫新党さきがけ〃平成5年8月9日-
羽田北村直人 新生党 〃平成6年4月28日-
村山園田博之 新党さきがけ
〃〃
古川貞二郎平成6年6月30日-
平成7年2月24日-
橋本渡辺嘉藏 日本社会党
藁科滿治 社会民主党
与謝野馨 自由民主党
額賀福志郎 自由民主党 〃
〃
〃
〃平成8年1月11日-
平成8年10月11日-
平成8年11月7日-
平成9年9月11日-
小渕鈴木宗男 自由民主党
額賀福志郎 自由民主党 上杉光弘 参議院自由民主党
松谷蒼一郎 参議院自由民主党 古川貞二郎
〃平成10年7月30日-
平成11年10月5日-
森 〃
安倍晋三 自由民主党〃
上野公成 参議院自由民主党〃
〃平成12年4月5日-
平成12年7月4日-
小泉〃
細田博之 自由民主党
杉浦正健 自由民主党
長勢甚遠 自由民主党 〃
山崎正昭 参議院自由民主党
〃
鈴木政二 参議院自由民主党 〃
二橋正弘
〃
〃平成13年4月26日-
平成15年9月22日-
平成16年5月7日-
平成17年10月31日-
安倍下村博文 自由民主党
大野松茂 自由民主党〃
岩城光英 参議院自由民主党的場順三
〃平成18年9月26日-
平成19年8月27日-
福田〃
塩谷立 自由民主党〃
〃二橋正弘
〃平成19年9月26日-
平成20年8月2日-
麻生松本純 自由民主党鴻池祥肇 参議院自由民主党漆間巌平成20年9月24日-
内閣官房副長官は国務大臣である内閣官房長官と異なり、日本国憲法第71条の規定が適用されず、新内閣総理大臣の任命と同時に自動失職とはならず在職し続ける官職であるため、新首相の組閣時に自ら辞職願を出し後任のために席を空ける形となっている。このため、新副長官任命まで辞職願を出さず形式上在職する（空席を生じさせない）場合と、新副長官任命を待たず即座に辞職する（空席が生ずる）場合があり、後者の場合には後任者任命までの数時間から数日にわたり副長官職は完全な空席となる（長官と副長官補が事実上の職務代行はするが、正式な「副長官事務代理」は置かれない。）。
副長官の交代が同時とならず空席を生じた例は次のとおり。
前任者の辞職と後任者の任命が同日ながら同時でなく空席を生じたもの
羽田内閣：北村・石川の副長官2名
後任者の任命が前任者の辞職の翌日以降まで遅延し空席を生じたもの
小渕内閣：鈴木・上杉・古川の副長官3名は前任者辞職翌日の平成10年7月31日任命（連続再任の古川副長官も辞令上は前日一旦辞職しているので任命まで空席とみなされる。）
報道でたびたび見られる「政府筋」とは、内閣官房副長官の誰かを指す。当該の副長官がオフレコで発言したときに使われる。だが、発言内容や発言対象によってその「政府筋」が具体的に誰であるかの特定は可能。また、報道において内閣官房長官を政府首脳というのに対して、内閣官房副長官は政府高官と置き換えられることが通例である。